Kerjaya awal

Stam memulakan kariernya di sebuah kelab bola sepak amatur, DOS Kampen. Pada 15 Ogos 1992, Stam melakukan debut sebagai seorang pemain profesional untuk kelab FC Zwolle pada perlawanan Eerste Divisie menentang SC Heracles yang berkesudahan seri 1-1. Beliau berpindah ke kelab Eredivisie, Cambuur Leeuwarden pada musim berikutnya tetapi kelabnya itu tersingkir pada musim pertamanya di sana yang memaksanya untuk beraksi semula di Eerste Divisie. Selepas dua musim di Cambuur, beliau berpindah ke kelab Eredivisie, Willem II. Selepas kemenangan mengejut 1-0 ke atas Ajax, Stam telah diikat PSV Eindhoven pada musim yang sama, mereka menjuarai Piala KNVB, kejayaan pertama dalam kariernya.

Stam merupakan pemain penting untuk PSV pada musim 1996–97 dan meraih dua kejuaraan utama iaitu kejuaraan liga dan Perisai Johan Cruyff. Stam pula dianugerahkan Pemain Terbaik VVCS.

Manchester United

Pada tahun 1998, Stam menjadi pemain termahal di kalangan pemain Belanda dalam sejarah dan pemain pertahanan termahal dalam sejarah apabila Manchester United membelinya dengan harga 10 juta paun sterling.

Stam menghabiskan kariernya di Manchester United selama tiga musim. Pada masa itu, beliau meraih tiga gelaran Liga Perdana Inggeris, satu Piala FA Inggeris, satu Piala Antara Benua dan satu trofi Liga Juara-Juara Eropah. Beliau menjaringkan satu-satunya gol untuk United pada perlawanan menentang Leicester City di tempat lawan yang berkesudahan United menang 6-2.

Pada awal musim 2001–02, Stam dilanda kontroversi apabila berpindah ke Lazio selepas pengurus Manchester United, Sir Alex Ferguson dilaporkan berang dakwaan Stam yang dinyatakan dalam autobiografinya, Head to Head yang menceritakan tentang dirinya dan kelab. Stam juga melakukan beberapa pernyataan dalam buku itu mengenai pandangannya terhadap pemain-pemain lain dan terkandung juga mengenai dakwaan terhadap Ferguson yang membeli Stam tanpa kebenaran PSV. Laurent Blanc ditandatangani oleh Ferguson untuk mengganti tempatnya.

Lazio

Ketika berada di Lazio, Stam digantung selama lima bulan kerana didapati positif nandrolone pada perlawanan Serie Anya.[2] Namun, beliau mengemukakan rayuan dan hukuman dapat dikurangkan selama sebulan. Beliau merupakan pemain kedua Lazio yang digantung selepas Fernando Couto pada 2001. Stam kembali untuk menjadi sebahagian daripada pasukan Lazio yang bergelut dari masalah kewangan tetapi masih mengekalkan status sebagai kelab utama walaupun beberapa tonggak utama meninggalkan Lazio. Pada musim terakhirnya di Lazio, beliau meraih satu gelaran Coppa Italia.

Milan

Stam sertai Milan selepas kejohanan UEFA Euro 2004. Beliau bersama Rossoneri berjaya melangkah ke perlawanan akhir Liga Juara-Juara pada 2005 namun pasukannya tewas di tangan Liverpool pada penentuan penalti.

Ajax

Pada 30 Januari 2006, Stam diumumkan akan kembali ke Belanda dan akan bermain untuk Ajax. Beliau menandatangani kontrak dua tahun dalam perpindahan yang menelan 2.5 juta euro. Stam dinamakan sebagai kapten pasukan Ajax selepas proses perpindahan dilengkapkan. Pada musim pertamanya di Ajax, beliau memenangi Perisai Johan Cruijff dan Piala KNVB. Pada musim terakhirnya di Ajax, beliau menambah satu lagi trofi Piala KNVB ke dalam koleksi trofi Ajax.

Pada 29 Oktober 2007, Stam mengumumkan persaraannya daripada bola sepak selepas hanya bermain enam perlawanan liga pada musim 2007-08. Perlawanan terakhirnya adalah sewaktu menentang NEC pada 20 Oktober 2007.